De Heilige Geestkerk lag op de hoek van de Heilige Geeststraat en de Munsterstraat. Vanaf de 13e eeuw was het de kerk van de hospitaalbroeders van de Heilige Geest. In 1361 werd het kapittelkerk voor de uit Sint Odiliënberg gevluchte kapittelheren.
In 1357 wordt gemeld dat er in deze kerk een altaar gewijd aan Sint Jacobus staat waar de Jacobusbroederschap voor verantwoordelijk is.
Voor het lezen van de mis op het Sint Jacobsaltaar werd een kapelaan aangesteld die een vergoeding kreeg uit een prebende. Deze prebende werd gevoed met bijdragen in geld en in natura die grotendeels afkomstig waren uit de pachten en renten die bezittingen van de Broederschap van Sint Jacob opbrachten.
In 1559 wordt het bisdom Roermond opgericht en krijgt de Heilige Geestkerk de functie van kathedraal. Door tegenwerking van het stadsbestuur duurt het nog tot 1569 voordat bisschop Lindanus werkelijk plaats kan nemen op de bisschopszetel in de H.Geestkerk.
In 1661 wordt de bisschopszetel verplaatst naar de Christoffelkerk die daarmee kathedraal wordt. Het Sint Jacobsaltaar verhuist mee naar de Christoffelkathedraal.
In 1821 wordt de H.Geestkerk afgebroken.