Reeds in 1380 was er in Den Dungen een kapel. In 1452 werd deze kapel verbouwd tot wat tegenwoordig het priesterkoor van de kerk is. Deze nieuwe kapel was aan Sint-Jacobus de Meerdere gewijd. Ze werd spoedig te klein en in 1533 werd een schip aan het koor gebouwd, waartoe de voorgevel van de kapel gedeeltelijk moest worden afgebroken. Oorspronkelijk zou het een kruiskerk worden, maar deze is nooit gerealiseerd.
In 1569 werd Den Dungen een zelfstandige parochie, mede onder invloed van het Concilie van Trente, dat kleinere parochies voorstond. Voor die tijd was ze onderhorig aan het kapittel van de Sint-Janskathedraal te ‘s-Hertogenbosch.
In 1629, bij de val van ‘s-Hertogenbosch, werd de katholieke eredienst verboden en van 1630-1798 was het een protestantse kerk. In 1752 werd de toren afgebroken. Bijna twee eeuwen beleden de katholieken in Den Dungen hun geloof in het verborgene (zie schuurkerk).
In 1807 werd de oude kerk aan de katholieken teruggegeven, maar pas vanaf 1821 was ze weer in gebruik. Nu moest het interieur nog worden verrijkt en aangepast aan de katholieke liturgie. In 1855 werd de congregatiekapel gebouwd en in 1899 werd een nieuwe neogotische toren gebouwd, ontworpen door Caspar Franssen, waartoe de voorgevel van de kerk moest worden gesloopt. Aan de noordkant van de kerk werd toen een doopkapel gebouwd die in 1965 tot Mariakapel werd omgebouwd.
In 1917 werd de parochie uitgebreid met Maaskantje. De kerk was nu te klein geworden en men wilde hem slopen. Hiertegen verrees protest en men besloot de kerk uit te breiden met twee zijkapellen, die in 1927 werden gebouwd.
In 1965 kwam er een nieuw altaar en in 1984 een nieuw oksaal. Hierop werd het Smitsorgel geplaatst, dat afkomstig is uit de kapel van het voormalig grootseminarie te Haaren.
Van de laatgotische middeleeuwse kerk zijn nog een aantal delen over, namelijk het koor, het middenschip en de zijbeuken.
N.B.: Veel van de informatie over de kerk in Den Dungen werd ontleend aan een website van het museum voor vlakglas- en emaillekunst in Ravenstein. Dit museum is in 2017 gesloten. De op de website van dat museum ondergebrachte database over kerkramen is niet meer toegankelijk. De bij Den Dungen aangebrachte links geven een foutmelding en zijn vooralsnog verwijderd. Mocht ooit duidelijk worden waar de database weer te raadplegen wordt, dan worden de links opnieuw ingevoegd.